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Journal articles
Contribution of IL-17-producing {gamma}{delta} T cells to the efficacy of anticancer chemotherapy.
Yuting Ma
1, 2
Laetitia Aymeric
1, 2
Clara Locher
1, 2
Stephen R Mattarollo
3
Nicolas F Delahaye
1
Pablo Pereira
4
Laurent Boucontet
4
Lionel Apetoh
5, 6
François Ghiringhelli
5, 6
Noëlia Casares
7
Juan José Lasarte
7
Goro Matsuzaki
8
Koichi Ikuta
9
Bernard Ryffel
10
Kamel Benlagha
11
Antoine Tesnière
12
Nicolas Ibrahim
13
Julie Déchanet-Merville
14
Nathalie Chaput
1, 15
Mark J Smyth
3
Guido Kroemer
12, 16, 17, 18, 19, *
Laurence Zitvogel
1, 15, 20, *
*
Corresponding author
Yuting Ma 1, 2
Author
Laetitia Aymeric 1, 2
Author
Clara Locher 1, 2
Author
Stephen R Mattarollo 3
Author
Nicolas F Delahaye 1
Author
Pablo Pereira 4
Author
Laurent Boucontet 4
Author
Lionel Apetoh 5, 6
Author
François Ghiringhelli 5, 6
Author
Noëlia Casares 7
Author
Juan José Lasarte 7
Author
Goro Matsuzaki 8
Author
Nicolas Ibrahim 13
Author
Julie Déchanet-Merville 14
Author
Nathalie Chaput 1, 15
Author
Mark J Smyth 3
Author
Guido Kroemer 12, 16, 17, 18, 19
Correspondent author
Laurence Zitvogel 1, 15, 20
Correspondent author
1
UMR 1015 - Immunologie des tumeurs et immunothérapie (Gustave Roussy. 114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : U1015 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
- IGR - Institut Gustave Roussy : U1015 (114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- UP11 - Université Paris-Sud - Paris 11 (Bâtiment 300 - 91405 Orsay cedex - France)
2
Ecole doctorale de cancérologie (France)
- UP11 - Université Paris-Sud - Paris 11 (Bâtiment 300 - 91405 Orsay cedex - France)
3
Cancer immunology program (Australia)
- Peter MacCallum Cancer Center ( 305 Grattan St, Melbourne VIC 3000 - Australia)
4
Développement des Lymphocytes (25-28 rue du Docteur Roux F-75724 Paris Cedex 15 - France)
- Institut Pasteur [Paris] (25-28, rue du docteur Roux, 75724 Paris cedex 15 - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : U668 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
5
UNICANCER/CRLCC-CGFL - Centre Régional de Lutte contre le cancer Georges-François Leclerc [Dijon] (1 Rue du Professeur Marion, 21000 Dijon - France)
- UNICANCER (101, rue de Tolbiac, 75654 Paris Cedex 13 - France)
6
LNC - Lipides - Nutrition - Cancer (U866) (Université de Bourgogne - Faculte de medecine - 7, boulevard Jeanne d'Arc - BP 87900 - 21079 Dijon Cedex - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : U866 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
- UB - Université de Bourgogne (Maison de l'université - Esplanade Érasme - BP 27877 - 21078 Dijon cedex - France)
- ENSBANA - Ecole Nationale Supérieure de Biologie Appliquée à la Nutrition et à l'Alimentation de Dijon : U866 (Campus de Montmuzard, 21100 Dijon - France)
- AgroSup Dijon - Institut National Supérieur des Sciences Agronomiques, de l'Alimentation et de l'Environnement : U866 (26 Boulevard du Dr Petitjean - BP 87999 - 21079 Dijon cedex - France)
7
CIMA - Division of Hepatology and Gene Therapy (Pamplona - Spain)
- CIMA - Center for Applied Medical Research [Plamplona] (Pamplona - Spain)
- UNAV - Universidad de Navarra [Pamplona] (Campus Universitario, Plantas 1-5, 31080 Pamplona, Navarra - Spain)
8
COMB - Molecular Microbiology Group (Tropical Biosphere Research Center Okinawa 903-0213 - Japan)
- University of the Ruykyus (France)
9
Laboratory of Biological protection (Department of biologicalresponses institute for virus research - Japan)
- Kyoto University [Kyoto] (Yoshidahonmachi, Sakyo Ward, Kyoto, Kyoto Prefecture 606-8501 - Japan)
10
IEM - Immunologie et Embryologie Moléculaire (Institut de Transgénose 3B rue de la Ferollerie 45071 ORLEANS CEDEX 2 - France)
- UO - Université d'Orléans (Château de la Source - Avenue du Parc Floral - BP 6749 - 45067 Orléans cedex 2 - France)
- CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique : FRE2815 (France)
11
UMR_S 561 - Immunologie, génétique et traitement des maladies métaboliques et du diabète (Hopital Saint-Vincent de Paul 82, Avenue Denfert Rochereau 75014 PARIS - France)
- UPD5 - Université Paris Descartes - Paris 5 : U561 (12, rue de l'École de Médecine - 75270 Paris cedex 06 - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : U561 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
12
U848 - Apoptose, cancer et immunité (Gustave Roussy. 114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- UP11 - Université Paris-Sud - Paris 11 (Bâtiment 300 - 91405 Orsay cedex - France)
- IGR - Institut Gustave Roussy (114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : U848 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
13
Département de biologie et pathologie médicales [Gustave Roussy] (Gustave Roussy. 114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- IGR - Institut Gustave Roussy (114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
14
CIRID - Composantes innées de la réponse immunitaire et différenciation (bat. 1B 2e étage 146 Rue Léo Saignat - BP 14 33076 BORDEAUX CEDEX - France)
- Université Bordeaux Segalen - Bordeaux 2 (146 rue Léo Saignat - 33076 Bordeaux cedex - France)
- CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique : UMR5164 (France)
15
CIC 1428 , CBT 507 - Centre d'Investigation Clinique en Biotherapie des cancers (Gustave Roussy. 114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- IGR - Institut Gustave Roussy : CBT507 (114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : CIC1428 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
16
Plateforme de métabolomique (Gustave Roussy - France)
- Direction de la recherche [Gustave Roussy] (Gustave Roussy. 114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex - France)
- IGR - Institut Gustave Roussy (114, rue Édouard-Vaillant 94805 Villejuif Cedex -France - France)
17
CRC (UMR_S 872) - Centre de Recherche des Cordeliers (CRBM des Cordeliers 15, rue de l'ecole de medecine batiment E 75270 Paris cedex 06 - France)
- UPMC - Université Pierre et Marie Curie - Paris 6 (4 place Jussieu - 75005 Paris - France)
- UPD5 - Université Paris Descartes - Paris 5 : U872 (12, rue de l'École de Médecine - 75270 Paris cedex 06 - France)
- INSERM - Institut National de la Santé et de la Recherche Médicale : U872 (101, rue de Tolbiac, 75013 Paris - France)
- CNRS - Centre National de la Recherche Scientifique : UMR 872 (France)
18
Pôle de biologie (75015 Paris - France)
- AP-HP - Assistance publique - Hôpitaux de Paris (AP-HP) (France)
- HEGP - Hôpital Européen Georges Pompidou [APHP] (20, rue Leblanc, 75015 Paris - France)
19
UPD5 Médecine - Université Paris Descartes - Faculté de Médecine (15 rue de l'École de médecine - 75270 Paris Cedex 06 - France)
- UPD5 - Université Paris Descartes - Paris 5 (12, rue de l'École de Médecine - 75270 Paris cedex 06 - France)
20
School of Medicine (Rue du Château 91400 Orsay - France)
- UP11 - Université Paris-Sud - Paris 11 (Bâtiment 300 - 91405 Orsay cedex - France)
Abstract : By triggering immunogenic cell death, some anticancer compounds, including anthracyclines and oxaliplatin, elicit tumor-specific, interferon-γ-producing CD8(+) αβ T lymphocytes (Tc1 CTLs) that are pivotal for an optimal therapeutic outcome. Here, we demonstrate that chemotherapy induces a rapid and prominent invasion of interleukin (IL)-17-producing γδ (Vγ4(+) and Vγ6(+)) T lymphocytes (γδ T17 cells) that precedes the accumulation of Tc1 CTLs within the tumor bed. In T cell receptor δ(-/-) or Vγ4/6(-/-) mice, the therapeutic efficacy of chemotherapy was compromised, no IL-17 was produced by tumor-infiltrating T cells, and Tc1 CTLs failed to invade the tumor after treatment. Although γδ T17 cells could produce both IL-17A and IL-22, the absence of a functional IL-17A-IL-17R pathway significantly reduced tumor-specific T cell responses elicited by tumor cell death, and the efficacy of chemotherapy in four independent transplantable tumor models. Adoptive transfer of γδ T cells restored the efficacy of chemotherapy in IL-17A(-/-) hosts. The anticancer effect of infused γδ T cells was lost when they lacked either IL-1R1 or IL-17A. Conventional helper CD4(+) αβ T cells failed to produce IL-17 after chemotherapy. We conclude that γδ T17 cells play a decisive role in chemotherapy-induced anticancer immune responses.
Document type :
Journal articles
Domain :
Complete list of metadata
https://hal-pasteur.archives-ouvertes.fr/pasteur-00576679
Contributor : Marie-Christine Vougny <>
Submitted on : Tuesday, March 22, 2011 - 12:44:16 PM
Last modification on : Thursday, June 17, 2021 - 3:47:04 AM
Long-term archiving on: : Thursday, June 23, 2011 - 2:22:49 AM
Contributor : Marie-Christine Vougny <>
Submitted on : Tuesday, March 22, 2011 - 12:44:16 PM
Last modification on : Thursday, June 17, 2021 - 3:47:04 AM
Long-term archiving on: : Thursday, June 23, 2011 - 2:22:49 AM
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Identifiers
- HAL Id : pasteur-00576679, version 1
- DOI : 10.1084/jem.20100269
- PUBMED : 21383056
Collections
INSERM | UNIV-BOURGOGNE | PASTEUR | UPMC | CNRS | UNIV-ORLEANS | CGFL | IGR | FNCLCC | UNIV-PARIS5 | CORDELIERS | USPC | LNC-UMR866 | ENSBANA | AGROSUP-DIJON | SORBONNE-UNIVERSITE | SU-SCIENCES | UNIV-PARIS | SU-TI
Citation
Yuting Ma, Laetitia Aymeric, Clara Locher, Stephen R Mattarollo, Nicolas F Delahaye, et al.. Contribution of IL-17-producing {gamma}{delta} T cells to the efficacy of anticancer chemotherapy.. Journal of Experimental Medicine, Rockefeller University Press, 2011, 208 (3), pp.491-503. ⟨10.1084/jem.20100269⟩. ⟨pasteur-00576679⟩
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